Tanszékünk jogelődjének, az altaji összehasonlító nyelvtudomány tanszékének alapítását 1872-ben rendelte el Trefort Ágoston vallás- és közoktatási miniszter. Első professzora a Németországból hozzánk érkezett Budenz József (1836–1892) volt, aki a göttingai egyetemen indogermanisztikát tanult, majd „altajisztikával” kezdett foglalkozni, így került Magyarországra. Az alapításkor ő volt a Magyar Filológiai Szeminárium vezetője, amely hosszú ideig (1925-től Magyar Nyelvtudományi Intézet néven) volt tanszékünk keretintézménye. Budenz kutatásainak legfőbb eredménye a magyar nyelv rokonságának a finnugor nyelvekre való leszűkítése. Ő szervezte meg a magyar szakos tanárjelöltek finnugrisztikai képzését, kutatókat (Munkácsi Bernát, Halász Ignác, Vikár Béla) küldött nyelvrokonainkhoz, nagy súlyt fektetett a finn nyelv oktatására.

Utóda Szinnyei József (1857–1943) lett. Vezetése alatt előtérbe került a fennisztika. Szinnyei ilyen tárgyú művei mellett legjelentősebb a Magyar nyelvhasonlítása (1896, állandóan frissítve még 6 kiadást élt meg), melyet a hallgatók számára segédanyagnak szánt. Szinnyei először dolgozta ki a leendő középiskolai tanárok finnugrisztikai képzésének programját. A magyar nyelvészet és a finnugrisztika kiválóságainak egész sora került ki tanítványai közül (Beke Ödön, Fokos-Fuchs Dávid, Gombocz Zoltán, Klemm Antal, Laziczius Gyula, Melich János, Zsirai Miklós).

Őt Gombocz Zoltán (1877–1935) követte (1928–1929 között), majd Zsirai Miklós (1892–1955) került a tanszék élére (előbb megbízott, majd 1935-től rendes professzorként). Ő indítványozta tanszékünk nevének Finnugor Összehasonlító Nyelvészeti Tanszékre való változtatását. Zsirai vezette be a finnugrisztika oktatásában a komplex megközelítést: hallgatóit a nyelvészeti kérdések mellett megismertette a rokon népek néprajzával, történelmével, népköltészetével. E szemléletet tükrözi ma is alapműnek számító Finnugor rokonságunk (1937) című kézikönyve. Megkezdte Reguly Antal és Pápay József hagyatékának kiadását (Osztják hősénekek I., 1944; II., 1951).

1947-ben tanszékünk kivált a Magyar Nyelvtudományi Intézetből, tevékenységét Finnugor Nyelvtudományi Intézet néven folytatta. Ekkor vált lehetségessé és egyben szükségessé a tanszék kibővítése, azaz további munkatársak fölvétele. Zsirai Miklós halálát követően rövid átmenet után 1956-ban Lakó Györgyöt (1908–1996) nevezték ki tanszékvezetővé. Vezetése alatt a finnugor hangtan, az obi-ugor és a balti-finn nyelvészet, illetve a lappológia tartozott a tanszék profiljába. 1953-tól 1962-ig működött karunkon az ún. II. finnugor tanszék, élén Beke Ödön (1883–1964) állt. Itt főleg a finnugor szintaxissal, a permi és a volgai nyelvekkel foglalkoztak. Miután Beke Ödön nyugdíjba vonult, a két tanszék egyesült.

A szakember-utánpótlás javítására 1963-ban megalapították a finnugor szakot (aspiránsképzés egyébként már 1951-től folyt). A Zsirai-féle hagyományokat követve a hallgatók komplex képzést kapnak. 1966-tól folyamatosan lehet tanszékünkön észt nyelvet is tanulni (kezdettől fogva Mai Bereczki vezetésével). A szamojédológiát Györke József (1906–1946) vezette be a 40-es években, majd N. Sebestyén Irén (1890–1978), később Hajdú Péter (1923–2002) és Erdélyi István (1924–1976) oktatta ezt a szakterületet.

Lakó professzor nyugalmazása után 1973–1986 között Bereczki Gábor (1928–2012) lett a tanszék vezetője. 1982-ben a hallgatók kérésére alapíttatott meg az önálló finn szak. 1986-ban Hajdú Péter került a tanszék élére. Hajdú Péter figyelme a szamojédológia mellett az uráli népek őstörténetére és a paleolingvisztikára irányult. 1992-től 2002-ig Domokos Péter vezette tanszékünket. Irányítása alatt fokozott figyelmet kaptak a finnugrisztika nem nyelvészeti szakágai. 1994-től működik az észt program (szakká nyilvánítása 1999-ben megtörtént) és 1997-től a doktori iskola.

A tanszék 1999-től a Magyar Nyelvtudományi és Finnugor Intézet részeként működik tovább. Az új képzési rendszerben a különböző alapszakokra felvett diákok észt, finn és finnugor specializáció keretében kezdhetik meg  tanulmányaikat tanszékünkön. Folytatásként finnugrisztika mesterképzésre, ezen belül észt, finn és finnugor specializációra, jelentkezhetnek, majd a finnugor nyelvészeti és irodalomtudományi/folklorisztikai doktori iskola hallgatói lehetnek.

2002 júliusától tíz éven át a tanszék vezetője Havas Ferenc volt, akinek időszakában a korábbiak mellett főleg a finnugrisztika nyelvtipológiai vonatkozásainak kutatása kapott hangsúlyt. 2012 júliusától 2015. június végéig a tanszéket Csepregi Márta vezette. Ebben az időszakban a tanszék két fontos kutatási projektum gazdája lett. 2015 júliusától 2019 augusztusáig a tanszék vezetője Klima László volt, majd 2019 december 1-től a tanszék vezetője Bereczki András habilitált docens.